1964. Jim Goodwin, ein prominenter, vom Glück verlassener, Tierpfleger, fährt mit seinem TV-Schimpansen Star „Zippy“ zu einem Fernsehauftritt nach Chicago. Unterwegs nimmt der den 19-jährigen Anhalter Bobby mit, nicht ahnend, dass dieser ein gesuchter Serienmörder ist. Im Laufe der dreitägigen Fahrt entsteht ein seltsames Band zwischen den beiden Männern, geprägt von Drohungen und Manipulationen – aber auch von Vertrauen und Mitgefühl. Um sein Leben zu retten, bietet Jim dem Serienmörder Bobby einen riskanten Deal an. Aus der Sicht des Serienmörders Bobby Falls erzählt The Killer on the Road die wahre und fesselnde Geschichte über den, den er nicht getötet hat.